В 1924 году к театральной славе Ильинского прибавляется еще одна — кинематографическая. Он снимается сразу в двух фильмах: у Якова Протазанова в «Аэлите» (роль сыщика Кравцова) и у Юрия Желябужского в «Папироснице от Моссельпрома» (роль Митюшина). Оба фильма пользуются огромным успехом у зрителей и делают Ильинского широко популярным актером. Этот успех закрепляется ролью Пети Потелькина в комедии Я. Протазанова «Закройщик из Торжка», вышедшей на экран в 1925 году.
В том же году творческие пути Ильинского и Мейерхольда вновь расходятся. На этот раз камнем преткновения в их отношениях становится супруга режиссера Зинаида Райх, которая, по мнению Ильинского, став примой в театре, намеренно отодвигала его на второй план. Этот разрыв актера и режиссера был более бурным, чем предыдущий, — Ильинский не только расстался с режиссером, но и со столичной тусовкой — он уехал в Ленинград, где поступил в Академический театр драмы (бывший Александринский); тут же он получает две роли: Гулячкина в «Мандате» Эрдмана и Кристи в «Герое» Синга. В этом же театре работает и жена Ильинского Татьяна, с которой судьба свела его во время работы у Мейерхольда.
К 1926 году имя Ильинского уже широко известно в стране. В основном благодаря киноролям, в которых он играл комических персонажей, как, например, мелкий вор Тапиока в «Процессе о трех миллионах» или клерк Гопкинс в «Мисс Менд» (оба фильма снял в 1926 году Я. Протазанов). Об огромной популярности артиста говорят афиши того времени: «Завтра — единственная гастроль знаменитого киноартиста, живого Игоря Ильинского!» или «К нам едет король экрана! Нас посетит закройщик из Торжка, похититель трех миллионов, личный друг Мисс Менд и возлюбленный Аэлиты — Игорь Ильинский!» Однако в эти же годы театральная критика не оставляла камня на камне от игры Ильинского на сцене. Если раньше его творческая всеядность удивляла и поражала критиков, то теперь лишь раздражает. К примеру, когда Ильинский стал активно гастролировать по стране как чтец и эстрадный рассказчик, критика обрушилась на него с упреками в откровенной халтуре (в одной из газет его гастроли так и назвали — «халтуриадой»), в потворствовании самым невзыскательным вкусам. Однако были и другие мнения на этот счет. Вот как напишет об этом позднее 3. Владимирова: «И все же театральные странствия Ильинского оказались подлинным университетом актера. Многие «специальные курсы» постигались им в предельно сжатые сроки, осваивались на ходу, давая плоды буквально в следующем же спектакле… Ему довелось испытать свои силы в разных жанрах, проникнуться обаянием старой оперетты, побывать в варьете, ощутить природу эстрадной пародии, ее «сиюминутность» и хлесткость. Пришлось научиться петь куплеты, танцевать канкан с профессиональным блеском, доводить клоунаду до акробатической легкости. На театральных путяхдорогах ждали Ильинского встречи с бесчисленными талантами земли русской, актерами интересными, творчески-самобытными, иногда — поразительными умельцами, у которых можно было перенять сценические секреты и тайны…»
В 1927 году Ильинский совершает еще один «кульбит» — вновь возвращается к Мейерхольду, чтобы начать репетировать Фамусова «Горе уму». Однако очередное возвращение блудного актера почти зеркально повторило предыдущие его уходы-приходы. Ильинский мечтал сыграть роль современного героя, но в планах режиссера этим чаяниям актера места не было. В итоге в 1928 году режиссер и актер вновь рассорились и разлетелись в разные стороны. Однако в 1929 году Мейерхольд, видимо, посчитав, что обошелся со своим лучшим актером не слишком любезно, вновь призвал его под свои знамена, пообещав, что на этот раз современная роль ему обеспечена. И не обманул — Ильинский получил роль Присыпкина в «Клопе» В. Маяковского.
В отличие от сценической деятельности, кинематографическая судьба Ильинского в конце 20-х годов складывается намного успешнее. Здесь что ни фильм — то бестселлер. За период с 1927 по 1930 год Ильинский снялся в четырех фильмах: «Когда пробуждаются мертвые», «Поцелуй Мэри Пикфорд» (оба — 1927), «Кукла с миллионами» (1928), «Праздник святого Йоргена» (1930). Все фильмы имели большой успех у зрителей и критики, однако сам Ильинский относился к ним неоднозначно. Позднее он с грустью посетует, что за всю жизнь так и не приобщился к кино «настоящим, деловым и организационным образом», что не поднялся даже в лучших киноработах до уровня театральных ролей, сыгранных в ту же пору. Несмотря на то что в прессе тех лет Ильинского называли то русским Чаплином, то Гарольдом Ллойдом, то Паташоном, однако сам он оспаривал эти лавры, говоря, что так и не создал в кино собственной маски. Видимо, это было одной из причин того, что первую половину 30-х Ильинский практически не снимался. Единственным исключением была роль в картине «Механический предатель» (1931), которая никаких лавров актеру не принесла. После этого Ильинский в течение семи лет не работал в кино.
В театре Мейерхольда Ильинский сыграл в нескольких спектаклях, которые имели заслуженный успех. Практически он был занят во всех этапных классических постановках великого режиссера, кроме «Ревизора»: в «Лесе», «Горе уму», «Свадьбе Кречинского» и «33 обмороках» по Чехову. Премьера последнего спектакля, приуроченного к 75-летию А. П. Чехова, состоялась в 1935 году. По мнению большинства специалистов, спектакль провалился. Понимал это и сам Мейерхольд, который в одном из разговоров заметил: «Мы перемудрили, и в результате потеряли юмор… Прозрачный и легкий юмор Чехова не выдержал нагрузки наших мудрствований, и мы потерпели крах».
Эта премьера оказалась последней в творческой карьере Ильинского на сцене Театра Мейерхольда — сразу после нее он покинул, на этот раз навсегда, детище великого режиссера. Почему? 3. Владимирова отвечает на этот вопрос следующим образом: «Как бы то ни было, неудовлетворенность росла. Ильинский не мог бы отчетливо сформулировать ее в те годы, однако он смутно чувствовал, что центр боевой театральной работы перемещается из Театра Мейерхольда в другие театры, что именно там куется теперь искусство, необходимое народу. В Театре Мейерхольда, порядком порастерявшем к тому времени своих лучших актеров, у Ильинского было мало достойных партнеров. Не с кем было помериться силами, не у кого поучиться артистическому разуму. Не устраивал ни репертуар без современных пьес, ни классика «на подпорках»…»
Уйдя от Мейерхольда, Ильинский, видимо, по старой памяти считал, что без работы не останется. Однако месяцы шли за месяцами, но ни один из столичных театров не захотел увидеть его в своем штате. Объяснялось это несколькими причинами. Во-первых, в те годы сгустились тучи над Мейерхольдом, и многие его ученики, в том числе и Ильинский, автоматически попали в опалу. Во-вторых, режиссеры относили Ильинского к категории актеров-формалистов, не способных играть на одной сцене с представителями реалистической школы.