Военные успехи Драгута была по достоинству отмечены султаном, поэтому, когда освободился пост губернатора Джербы, он занял вакантную должность. Этот небольшой остров посреди Средиземного моря уже давно был одной из главных баз мусульманских пиратов. Его удобное географическое положение позволяло контролировать судоходство и нападать на проходящие между Тунисом и Сицилией торговые суда.
Получив губернаторский пост, Драгут начал действовать ещё более нагло. В начале 1540 года он захватил несколько генуэзских кораблей у побережья Санта-Маргарита-Лигре. В апреле того же года, имея под своим началом две галеры и 13 галиотов, он высадился на острове Гозо, под самым носом у рыцарей Мальтийского ордена, и разграбил его. Успехи Драгута вызвали справедливое возмущение Карла V, поэтому он отрядил на его поимку флот под командованием адмирала Дориа в составе 81 галеры, однако Драгут не стал испытывать судьбу и перенёс район своих действий в Тирренское море, где начал грабить торговые суда и побережье Корсики.
Однако вечно избегать столкновения с врагом Драгут не мог. Его погубила неосмотрительность. Из-за длительных рейдов днища кораблей пирата покрылись ракушками и водорослями, что снижало их скорость. Кроме того, непогода и частые сражения расшатывали корпус, поэтому Драгут решил отремонтировать и почистить свои суда. Место для ремонта он выбрал не самое безопасное — западное побережье Корсики. Неизвестно, произошло ли предательство, или это было совпадением, но в тот момент, когда корабли Драгута находились на берегу, появилась эскадра под командованием Дженетино Дориа, племянника знаменитого адмирала. Пираты были захвачены врасплох и попали в плен. Племянник отослал Драгута своему дяде в подарок в качестве галерного раба. Известен случай, когда будущий великий магистр Мальтийского ордена Ла Валетт узнал Драгута среди гребцов и обратился к нему. «Сеньор Драгут — это превратности войны», на что получил ответ: «Фортуна переменчива». Уже этот диалог говорит о том, что, несмотря на все испытания, дух знаменитого пирата не был сломлен.
Три года Драгут гнул спину на галерах под палящим солнцем и ударами кнутов, пока в 1543 году его не выкупил за 3,5 тысячи золотых дукатов Хайреддин. Эта была, наверное, одна из самых удачных покупок Барбароссы. Очень быстро адмирал Дориа пожалел, что так опрометчиво освободил одного из своих злейших врагов.
Воспоминания о галерной скамье ещё больше обострили желание Драгута отомстить христианам, и он с удвоенной энергией принялся за разбой. Вскоре после своего освобождения он не только вернул заплаченные за себя деньги, но и с лихвой восполнил годы, проведённые в рабстве. Он снова разграбил побережье Сицилии, Корсики, Лигурии и итальянской Ривьеры.
После этого он возвратился на Джербу, в свой замок, возведённый ещё в 1289 году Роджером Дориа, давним предком адмирала Андреа Дориа. После небольшого отдыха он с удвоенной энергией принялся за разбой и грабежи. Однако теперь его привлекали не только побережье Италии и Испании. Он начал атаковать испанские форпосты в Северной Африке. В 1546 году он захватил Махдию, Сфакс, Соусу и Аль-Аль-Монастирв Тунисе. В том же году он снова «посетил» Лигурию, а затем Андорру и снова итальянскую Ривьеру. Затем он взял курс на юго-юго-запад и снова разорил остров Гозо.
После подобных «подвигов» Драгута вполне обоснованно стали называть «Мечом ислама», а Карл V приказал адмиралу Андреа Дориа во что бы то ни стало снова схватить пирата.
Однако встретиться двум великим флотоводцам не было суждено. Когда Дориа прибыл к берегам Мальты, Драгут уже отправился в Тулон, где благополучно отдыхал под защитой французских орудий.
После смерти Барбароссы в июле 1546 года Драгут был назначен султаном новым капудан-пашой турецкого флота на Средиземном море. Получив в своё распоряжение весь турецкий флот, Драгут начал активные операции. Первой его жертвой должна была стать Мальта. Поскольку союзники Мальтийского ордена не могли оказать ему помощи, Драгут решил одним ударом избавиться от главной занозы в теле Османской империи. Летом 1547 года, вместе с флотом из 23 галер и галеотов, он высадился на самой южной оконечности острова Оттуда турецкие войска прошли мимо церкви Св. Екатерины и разграбили остров. Однако выбить мальтийских рыцарей из их укреплений не смогли. После этого Драгут отплыл к мысу Пассеро на Сицилии, где захватил галеру Джилио Цикала, сына герцога Винченце Цикала, а затем у острова Салина богатое мальтийское судно. Продолжая двигаться вдоль итальянского побережья, он разграбил Апулию, Калабрию и, наконец, Корсику. Население этих провинций было вынуждено покинуть свои дома на побережье и искать спасения в горах, пока пираты не убрались восвояси.
За свои победы султан наградил Драгута титулом бейлербея Алжира Став правителем огромной провинции и адмиралом, Драгут должен был бы почивать на лаврах победителя, однако этот неугомонный пират просто не мог надолго засиживаться дома В августе 1548 года он захватил Касгельмаре ди Стабия и Поциоли в Неаполитанском заливе. Несколько дней спустя в его руки попала испанская галера, набитая солдатами и золотом, а затем ещё и мальтийскую галеру, на которой находилось 70 тысяч дукатов золотом, предназначенных для оплаты ремонта крепостных укреплений Триполи.
В следующем году он с 21 галерой прошёл вдоль побережья Лигурии, Корсики и Калабрии, захватывая прибрежные поселения и встречные торговые и военные суда.
За годы бесконечных опустошительных набегов Драгута итальянское побережье и острова настолько обезлюдели, что зачастую пираты видели лишь разорённые и покинутые дома. Сознавая, что грабить здесь больше нечего, Драгут решил сменить район своих операций. В феврале 1550 года во главе флота из 36 галер он снова захватил Махдию, Соусу и Аль-Монастир.
Захват Махдии был примером выдающихся талантов Драгута. Воспользовавшись смутой, вызванной правлением тунисского правителя Хамида, Драгут в одну из ночей тайно вошёл в бухту и, пока население спало, без единого выстрела захватил городские укрепления. Когда горожане проснулись на следующее утро, они с удивлением увидели турецкие флаги, развевающиеся над городом. Оставив в городе своего племянника Хисар-раиса, Драгут отправился в дальнейшее плавание к берегам Сардинии и Испании.
Летом того же года, пока Драгут крейсировал у берегов Генуи и в третий раз грабил Раппало, Андреа Дориа атаковал Махдию. Только когда Драгут высадился на западном побережье Сардинии, до него дошли известия о нападении испанцев. Спешно собрав 4,5 тысячи воинов, он направился к осаждённому городу, на помощь своему гарнизону. Однако попытки деблокировать гарнизон оказались безрезультатными. Дисциплинированная испанская пехота оказалась лучше подготовленной к бою, чем разношерстные подразделения Драгута, состоявшие из смеси турок, арабов и берберов. Попытки осуществить одновременный удар по испанцам с двух сторон провалились. Вскоре крепость пала.
Пикантность ситуации состояла в том, что Испания и Турция на тот момент времени находились в состоянии мира, и Сулейман направил Карлу V послание, в котором заявил, что не желает спокойно смотреть на то, как христиане захватывают мусульманские крепости. На это испанский король ответил, что воевал не против подданных Османской империи, а против пиратов, незаконно захвативших город его вассала.
Драгут был вынужден вернуться на Джербу, где начал готовить свои корабли к новым походам Пока он ремонтировал галеры, к острову подошёл превосходящий по силам флот Андреа Дориа Второй раз в жизни Драгут был застигнут врасплох, однако на этот раз ситуация была иной. Пиратам пришлось спешно прекращать ремонт. По смазанным жиром волокам и прорытым каналам они вручную перетащили галеры через весь остров и спустили их на воду в другой части острова, счастливо избежав плена После этого Драгут отплыл в Константинополь, захватив по дороге две вражеские галеры, спешившие на помощь флоту Дориа, всё ещё стоявшему у Джербы. Помимо прочих пленников в руки адмирала попал принц Абу-Бакар, сын султана Туниса, союзника Испании.
Прибыв в Константинополь, Драгут стал собирать флот для ответного удара Сулейман предоставил ему 112 галер и 12 тысяч янычар, и вместе с Синаном в 1551 году они вышли в море. После бомбардировки венецианских форпостов в Адриатическом море флот направился к берегам Сицилии, где подверг обстрелу прибрежные города в качестве мести за участие сицилийцев в захвате Махдии.
Разорив по пути поселения по берегам Мессинского пролива, флот прибыл к Мальте. Появление турецкого флота возле острова застало рыцарей врасплох. Турки высадились в двух бухтах, над которыми впоследствии будет построен форт Святого Эльма. Однако вид крепости Сан-Анжело ввёл Синана в уныние. За годы, проведённые на острове, мальтийские рыцари достаточно сильно укрепили свои позиции и даже несмотря на внезапность появления турок были готовы дать им отпор. Вместо того чтобы одним ударом захватить крепость, Синан и Драгут предпочли ограничиться разграблением соседнего острова Гозо. Поскольку в отличие от Мальты Гозо не имел сильных укреплений, он был очень быстро захвачен, и турки увели в плен всё население острова — приблизительно 5 тысяч человек.